Cult of the Lamb mette i giocatori nel ruolo di un agnello posseduto salvato dall'annientamento da un minaccioso straniero. Dovranno ripagare il loro debito costruendo un fedele seguito in suo nome. A quel punto, dovremo creare un culto in una terra di falsi profeti, avventurandoci in regioni diverse e misteriose per costruire una comunità fedele di adoratori dei boschi e diffondere la propria Parola per diventare l'unico vero culto. Ogni escursione nel regno tentacolare rivela orde crescenti di nuovi e pericolosi nemici, così come culti rivali i cui leader influenti devono essere sconfitti per assorbire il loro potere.
Al ritorno alla base dovremo inoltre soddisfare i bisogni dei seguaci per ricevere la loro devozione. Ci toccherà utilizzare delle risorse per costruire nuove strutture, eseguire rituali oscuri per placare gli dei e fare sermoni per rafforzare la fede dei seguaci. Man mano che la loro devozione cresce, cresce anche il nostro potere.